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Famoses Animationsabenteuer, das die Spider-Man-Story in ein komplett neues Filmuniversum setzt und wieder zu den Comic-Wurzeln zurückführt.
Miles Morales, ein ganz normaler Teenager aus Brooklyn, trifft durch puren Zufall auf Peter Parker, den ursprünglichen Spider-Man. Allerdings ist dieser eigentlich seit Jahren tot! Die unglaubliche Lösung des Rätsels: Peter Parker starb nur in Mikes Universum. Neben diesem gibt es jedoch eine Vielzahl weiterer Universen mit völlig anderer Geschichte und anderen Realitätsverläufen.
Aus einem dieser alternativen Universen stammt der lebende Peter Parker und er ist gekommen, um Miles auf eine Bedrohung vorzubereiten, die das Multiversum selbst gefährdet. Einer Bedrohung, der sich Miles nur als Spider-Man stellen kann. Und nur mit der Hilde vieler, vieler weiterer Spider-Men und Spider-Women - aus anderen Dimensionen ...